Dev Cell | 中國農業大學李繼剛課題組揭示SnRK2s根據光質調控植物智慧生長的分子機制

近日，中國農業大學生物學院/植物抗逆高效全國重點實驗室李繼剛課題組在國際知名學術期刊Developmental Cell在線發表題為Light-quality-directed plant growth strategy controlled by SnRK2s的研究論文，揭示了SnRK2s根據環境中光質的變化調控植物智慧生長的分子機制。

光不但為光合作用提供能量，還作為關鍵的環境信號調控植物的整個生命周期，植物也能夠根據光環境判斷自身是否處于不利的生存條件。例如，當植物處于遮蔭環境時，陽光中的紅光和藍光被上部葉片吸收用于光合作用，而遠紅光則在遮蔭環境中富集，導致下層植物感知到的紅光/遠紅光比例降低，誘發植物產生避蔭反應，表現為葉柄和莖稈伸長、開花提前等 (Li et al., 2011)。避蔭反應是植物在競爭有限光照的逆境下產生的適應性反應 (Han et al., 2023)，主要由紅光/遠紅光受體——光敏色素 (phytochrome) 所介導。

兩類轉錄因子——ELONGATED HYPOCOTYL5(HY5) 和PHYTOCHROME-INTERACTING FACTORs(PIFs) 在植物光形態建成中發揮重要且相反的調控功能：HY5抑制下胚軸伸長，而PIFs則是下胚軸伸長和植物生長的關鍵促進因子。CONSTITUTIVELY PHOTOMORPHOGENIC1 (COP1) 是著名的E3泛素連接酶，通過泛素化降解光形態建成的正調控因子 (如HY5)，并且促進PIFs蛋白的積累，從而抑制光形態建成 (Han et al., 2020)。先前三十多年的研究鑒定了一系列光信號通路中的正、負調控因子，但是是否存在能夠根據光質改變其調控角色的光信號組分，先前知之甚少。

SnRK2(Sucrose non-fermenting 1 (SNF1)-related protein kinase 2) 家族的SnRK2.2、SnRK2.3和SnRK2.6 (SnRK2.2/3/6) 是脫落酸 (abscisic acid, ABA) 信號通路的核心蛋白激酶，在植物生長發育及逆境響應中發揮關鍵調控作用 (Hubbard et al., 2010)。李繼剛課題組的研究發現， snrk2.2/3/6三突變體在富含遠紅光條件 (包括重度遮蔭和單色遠紅光) 下具有長下胚軸表型，而在遠紅光含量較低的其他光條件 (包括輕度遮蔭、紅光、藍光和白光) 下發育出較短的下胚軸，表明SnRK2.2/3/6在不同光質下對植物光形態建成發揮相反的調控功能。值得注意的是，生化和遺傳分析結果表明SnRK2s對植物光形態建成的調控功能可能不依賴于其ABA誘導的激酶活性。有趣的是，富含遠紅光的條件暗示植物可能處于重度遮蔭的不利環境中，此時SnRK2.2/3/6會抑制植物生長；但是在光資源較充沛的其他光照條件下，SnRK2.2/3/6則會促進植物生長，因此SnRK2s能夠根據環境中光質的變化調控植物智慧生長。

鑒于HY5和PIFs在植物光形態建成中的關鍵調控作用，李繼剛課題組隨即檢測了snrk2.2/3/6三突變體中HY5和PIF3/4/5的蛋白水平，免疫印跡結果表明SnRK2.2/3/6在光下能夠同時促進HY5和PIF3/4/5的蛋白積累。有趣的是，hy5 pif1/3/4/5 (hy5 pifq) 五突變體在遠紅光和紅光下的表型與snrk2.2/3/6三突變體類似：在遠紅光下表現為類似hy5突變體的長下胚軸表型，而在紅光下具有更接近pifq突變體的短下胚軸表型。這些結果表明，HY5的功能在遠紅光下占主導地位，而PIF1/3/4/5在紅光下發揮更重要的調控功能。因此，HY5和PIFs在不同光質下功能主導性的差異，造成了snrk2.2/3/6突變體在紅光和遠紅光下表現出相反的下胚軸表型。

那么SnRK2s如何同時促進HY5和PIF4的蛋白積累呢？實驗結果顯示，SnRK2.2/3/6與HY5和PIF4都直接相互作用，并且對HY5和PIF4蛋白水平的調控功能依賴于COP1。進一步分析顯示，SnRK2.6抑制COP1與HY5的相互作用，這可能導致COP1對HY5的泛素化能力減弱，從而促進了HY5的蛋白穩定性。此外，突變PIF4與有活性phyB (phytochrome B) 相互作用的APB基序，能夠顯著降低COP1與PIF4的互作以及PIF4的蛋白積累，表明COP1通過與PIF4的互作促進其蛋白穩定性。激光共聚焦結果顯示SnRK2.6與COP1和PIF4三者共定位于細胞核內小體 (nuclear bodies, NB) 中，并且生化實驗結果顯示SnRK2.6能夠促進COP1與PIF4的相互作用，這就解釋了SnRK2.6如何促進PIF4的蛋白積累。

綜上，SnRK2.2/3/6直接與HY5和PIF4相互作用，并且通過COP1在光下同時促進HY5和PIF4的蛋白積累。由于HY5和PIF4的功能分別在遠紅光和紅光下占主導地位，SnRK2s得以在不同光質下對植物光形態建成發揮相反的調控功能 (圖1)。該研究揭示了SnRK2.2/3/6根據不同光質調控植物智慧生長的分子機制，為深入理解植物光信號調控網絡提供了新的見解，也為培育具有更強環境適應性和抗逆性的作物新品種提供了理論依據。

圖1. SnRK2s通過COP1-HY5/PIF4模塊調控植物智慧生長的模式圖。SnRK2s在遠紅光和紅光下對植物下胚軸伸長發揮雙重調控功能。SnRK2s通過調控HY5/PIF4與COP1的相互作用，促進HY5和PIF4在光下的蛋白積累。由于HY5和PIF4的功能分別在遠紅光和紅光下占主導地位，使得SnRK2s在不同光質下對植物光形態建成發揮相反的調控功能。SnRK2s對下胚軸伸長的雙重調控角色使植物能夠根據光環境的動態變化采取最優的生長策略。

李繼剛課題組博士后秦昕妍為該論文的第一作者，李繼剛教授為通訊作者。深圳大學劉宏濤教授以及中國農業大學鞏志忠教授、楊淑華教授和姚穎垠教授也合作參與了該項工作。該研究得到了國家重點研發計劃、國家自然科學基金、拼多多-中國農業大學研究基金和北京市自然科學基金等項目的經費支持，秦昕妍博士得到了中國農業大學長周期基礎研究博士后政策支持。

參考文獻：

Han, R., Ma, L., Lv, Y., Qi, L., Peng, J., Li, H., Zhou, Y., Song, P., Duan, J., Li, J., et al. (2023). SALT OVERLY SENSITIVE2 stabilizes phytochrome-interacting factors PIF4 and PIF5 to promote Arabidopsis shade avoidance. Plant Cell. 35, 2972–2996.

Han, X., Huang, X., and Deng, X.W. (2020). The photomorphogenic central repressor COP1: conservation and functional diversification during evolution. Plant Commun. 1, 100044.

Hubbard, K.E., Nishimura, N., Hitomi, K., Getzoff, E.D., and Schroeder, J.I. (2010). Early abscisic acid signal transduction mechanisms: newly discovered components and newly emerging questions. Genes Dev. 24, 1695–1708.

Li, J., Li, G., Wang, H., and Deng, X.W. (2011). Phytochrome signaling mechanisms. Arabidopsis Book 9: e0148.

論文鏈接：

https://www.cell.com/developmental-cell/abstract/S1534-5807(25)00634-3